Microbial enhancement of plant aluminum tolerance

综述论文

微生物通过多种机制帮助植物减少铝毒性，包括吸收铝离子、诱导植物根部分泌螯合铝离子的有机酸、调节金属离子转运、影响土壤酶活性以及调整根际环境的pH值。文中将详细讨论一些已研究的细菌和真菌如何通过直接或间接机制赋予植物铝耐性（图1）。

根际和内生细菌能够通过自分泌信号或影响植物分泌，改变根际环境中有机酸、酚类、质子和酸性磷酸酶的组成与含量。这些分泌物不仅能螯合铝离子，还能增加根际和细胞中可用磷的含量，从而减少铝的毒性和生物有效性。例如，将Bacillus sp、Stenotrophomonas maltophila、Burkholderia thailandensi和Burkholderia seminalis接种到水稻幼苗中，可以显著减少水稻的铝毒性。这种效应在水培溶液和田间土壤中均有观察到，通过产生有机酸和多糖提高溶液的pH值。另一个例子是在砂壤土中将Burkholderia接种到玉米根部，产生多种螯合化合物，包括有机酸，增加根部附近磷的溶解度30%，并显著增加根长。一些有益微生物还可以分泌植物激素，如吲哚-3-乙酸（IAA）、脱落酸（ABA）、乙烯（ETH）或赤霉酸（GA）。植物激素通过促进养分的吸收和利用、刺激保护性化合物的合成以及调节应激反应途径，增强植物的生长和发育，从而减轻铝胁迫对植物生长的负面影响。例如，已有研究表明， Sphingomonas sp.分泌或诱导宿主分泌ABA、IAA、GA和JA，这些激素通过调节植物的抗氧化系统，促进根系生长和矿物质吸收，并通过增加抗氧化酶活性减少活性氧（ROS）产生及损伤，从而缓解铝胁迫。像ABA这样的激素通过激活抗氧化系统（如GSH和APX）帮助清除ROS，减少ROS积累和氧化损伤，从而促进植物生长。ABA还通过调节STOP1/ALMT1途径，增强有机酸的分泌，以螯合铝离子，从而促进铝胁迫下根系生长。此外，ABA可能通过抑制根部乙烯信号通路，减少铝引起的根延长抑制。我们建议，基因工程微生物可以产生激素，来有效减少植物的铝毒性并支持可持续的作物生产。然而，许多研究是在无菌条件下进行的，因此需要进一步研究以确认其在复杂微生物群落的田间环境中的有效性。此外，由于微生物与土壤酶活性之间存在密切关联，微生物还可以通过改变土壤酶活性间接促进植物抵抗铝毒性。例如，微生物产生的酸性磷酸酶水解有机磷单酯，释放无机磷，提高磷的可用性，弥补磷的缺乏，从而减轻铝毒性对细胞壁的负面影响。某些微生物还能够诱导植物铝耐性基因的过表达，从而增强植物对铝毒性的耐性。例如，在无菌土壤中接种了铝耐性细菌Pseudomonas yonginensis的植物，显示出与未接种植物相比，铝胁迫相关基因AtAIP、AtALS3和AtALMT1的表达水平显著提高。在另一项研究中，用Pseudomonas simiae N3和Burkholderia ginsengiterrae N11-2接种拟南芥，显示出上述基因的表达也有所增加。这些基因的表达通过将积累的铝从敏感组织转移到较不敏感的组织，并通过诱导有机酸和马来酸的分泌，从而缓解了铝毒性。

真菌群落对多种环境的适应性，包括铝毒性，为支持宿主植物在复杂自然生态系统中的生存提供了宝贵的优势。真菌的菌丝能够到达植物根系和根毛无法到达的地方，增加根系的吸收面积，促进水分、氮、磷、镁和钙等矿物元素的吸收。这使植物在资源有限的酸性土壤中更加有活力和竞争力。当真菌与植物建立共生关系时，它们不仅促进植物的生长、代谢和根系形态，还改变根部分泌物。例如，某些真菌如Rhizophagus irregularis感染紫花苜蓿，导致植物根部发生蛋白质修饰，包括磷酸甘油酸激酶和假定的马来酸脱氢酶。水稻植株与Funneliformis mosseae或Rhizophagus irregularis共生时，根部积累了无机磷。通过接种产生分泌铁载体的内生真菌Chaetomium cupreum，可以增强植物对铝毒性的耐受性。根际丛枝菌根真菌（AMF）通过改变铝的化学行为，增强植物根部吸收并缓解铝毒性。AMF分泌有机酸（如柠檬酸、苹果酸），与铝离子形成稳定的络合物，从而减少自由铝浓度。此外，AMF还促进NO₃⁻的吸收，提高根际pH值，使铝以较不具毒性的形式存在，如Al(OH)₂⁺。这些机制提高了铝耐性，并促进了植物在胁迫下的生长。真菌的菌丝还可以从环境中吸附和运输铝。真菌共生体产生大量的外生菌丝，形成一个网络，能够直接从环境中过滤铝离子。真菌共生体还能够通过吸附铝离子或与磷酸盐共沉淀，减缓铝的释放并将其转化为不活跃的形式，从而降低铝的生物有效性。外源性菌根真菌（ECM），如Paxillus involutus，在铝胁迫下增强了抗氧化酶活性（如过氧化物酶POD和超氧化物歧化酶SOD），减少了ROS损伤。例如，50μM的铝处理使菌丝体中的POD活性提高了2.1倍，同时生物量增加了30%，表明其增强了抗胁迫能力。此外，像Glomus intraradices这样的AMF分泌草酸脱羧酶，将草酸转化为CO₂和HCO₃⁻，形成Al(OH)₃沉淀，减少香蕉根尖中的Al³⁺含量。真菌还通过重塑根际微生物群落来缓解铝毒性。例如，AMF在大豆根系的定殖使假单胞菌的丰度增加三倍，假单胞菌分泌的铁载体可与铝离子结合，进一步减少铝的激活。即使在高浓度铝（100mg/kg）下，与真菌相关的微生物群落仍保持代谢活性，证明了真菌通过菌丝保护保持微生物的稳定性。铅青霉（Penicillium TLL1）在铝胁迫下分泌代谢产物，激活植物的抗逆应答通路，如抗氧化酶系统，但不直接螯合铝，展示了微生物作为生物刺激剂的作用，促进了酸性土壤中的抗逆性。

真菌和细菌采用不同的策略来缓解铝毒性。真菌通过改变氮代谢、分泌有机酸、诱导沉淀并富集抗铝的共生细菌来间接调节。而细菌则通过直接中和H⁺、分泌胞外多糖吸附铝或与磷酸盐共沉淀来缓解铝毒性。细菌还通过群体感应形成互馈网络，诱导植物合成抗铝蛋白。真菌、细菌与植物共同构成了一个完整的“真菌-细菌-植物”铝耐性网络，为酸性土壤修复提供了生态可持续的解决方案。

图1 | 铝胁迫条件下的植物-微生物相互作用